О стадийности развития годового цикла гонад мидий
Е.А.Архипова
При изучении размножения двустворчатых моллюсков важно знать
характеристики состояния гонад на разных этапах их репродуктивного
цикла. Многими авторами ранее были описаны этапы развития половых
желез мидий на протяжении
гаметогенетического цикла (Кауфман, 1977;
Максимович, 1985; Садыхова, Остроумова,
1988; Яковлев, 1986; Chipperfield, 1953;
Dix, Ferguson,
1984; Lubet, 1959;
Lubet et
al., 1978;
Seed, 1969, 1976).
Для Mytilus edulis
Linnaeus, 1758 из поселения у побережья
Англии Сидом (Seed, 1969, 1973, 1976) даны
характеристики состояния гонад моллюсков на протяжении их
годового репродуктивного цикла. Он выделил следующие стадии развития
гонад, сведя их в таблицу (табл. 1).
Таблица 1.
Характеристика стадий состояния гонад на протяжении
гаметогенетического цикла мидии
M. edulis у побережья Англии (Seed, 1973, 1976)
|
Репродуктивные стадии |
Критерии оценки состояния гонад |
|
|
|
Самцы |
Самки |
|
Ранее развитие |
Фолликулярный слой клеток подвергается сперматогенезу.
Фолликулы пустые. |
Незрелые ооциты примыкают к стенке
фолликул. Фолликулы пустые с
резорбированными половыми
клетками. |
|
Развитие
|
Фолликулярная стенка плотная, фолликулы наполнены зрелыми
сперматозоидами. |
Незрелые ооциты примыкают к стенкам
фолликул. |
|
Зрелость |
Фолликулы заполнены зрелыми сперматозоидами. Характерна слабая
гаметогенетическая активность. |
Фолликулы раздутые и заполнены зрелыми ооцитами. Между
фолликулами соединительная ткань слабо развита. |
|
Частичный нерест |
Фолликулы частично опустошены. |
Фолликулы частично опустошены. Некоторые зрелые ооциты резорбируются. |
|
Нерест |
Фолликулы полностью опустошены. Наблюдается резорбция
остаточных сперматозоидов. |
Фолликулы полностью опустошены. Ооциты отделены от стенок
фолликул. Резорбция остаточных ооцитов. Соединительная ткань
хорошо выражена. |
При изучении тасманийских
M. edulis
planulatus
Дикс и
Фергусон (Dix,
Ferguson, 1984), существенно изменив и
сократив систему, предложенную Сидом, выделили шесть стадий
гаметогенеза по толщине и цвету половых желез этих моллюсков (табл.
2).
Таблица 2.
Характеристика стадий состояния гонад на протяжении
гаметогенетического цикла у
M. edulis
planulatus
из поселений у берегов о-ва
Тасмания
|
Репродуктивные стадии |
Состояние гонад |
|
Раннее развитие |
Гонады небольших размеров. Гонады самцов имеют белый цвет,
самок - светло-оранжевый. |
|
Развитие
|
Гонады уплотняются. У самцов они приобретают кремово-белый
цвет, у самок - оранжевый. |
|
Позднее развитие |
Гонады плотные, мантийная ткань хорошо развита. |
|
Зрелость
|
Гонады плотные и мягкие. При надрезе из них выделяются сперма или яйцеклетки. |
|
Частичный вымет
|
Гонады становятся неровными,
герминальная ткань уменьшается в
размерах. Становятся заметными оранжевые пятна. |
|
Нерест |
Гонады утончаются и становятся прозрачными. Определение пола
затруднено. |
Широкое распространение получила классификация состояния гонад
M. edulis из поселений у побережья
о-ва Великобритания, предложенная
Чипперфилдом (Chipperfield, 1953). Он дал подробные характеристики этапов развития гонад,
включающие пять стадий:
Стадия 0. Стадия покоя. В мантийной ткани фолликулы отсутствуют. Мантия содержит большое количество резервного пищевого материала. Гонады желто-оранжевого цвета с большим количеством гликогена и жира, которые могут быть использованы при недостатке пищи.
Стадия 1.
Собственно гаметогенез и появление фолликул. Эта стадия включает
первые этапы гаметогенеза. В мантийной ткани самок хорошо различимы
яичники. Ооциты имеют небольшие размеры. В фолликулах самцов
пристеночный слой половых клеток слабо развит. На ранней стадии
развития гонад цвет варьирует в зависимости от степени развития
фолликулярной ткани и наличия гликогена. У самок гонада обычно
красновато - коричневая или оранжевая, у самцов - светло - оранжевая.
Гонады мелкие с ясно видимыми фолликулами.
Стадия 2.
Фолликулы хорошо различимы. На этой стадии цвет мантии самок и самцов
различается: он грязно-коричневый у самцов и красно-оранжевый или
желтый у самок. Затем гонады самок приобретают абрикосовый цвет.
Стадия 3.
Морфологически эта стадия похожа на
предыдущую. Масса гонад становится больше,
а соединительная ткань, находящаяся между фолликулами, выражена
слабее. Основной цвет гонад у самок абрикосовый, у самцов - кремовый
или желто-оранжевый. Окраска гонад варьирует у каждой особи в
зависимости от толщины гонады. У мидий происходит
частичный
вымет половых клеток. Недостаточно
созревшие сперматозоиды остаются в фолликулах, однако в фолликулах
имеются и зрелые сперматозоиды. При этом
сперматиды отсутствуют. У самцов
зрелые спермии сходятся к центру фолликула.
У самок видны развивающиеся половые клетки. Во время
вымета зрелые гаметы выходят в морскую
воду, где происходит их оплодотворение. В воде зрелые яйцеклетки
приобретают сферическую форму.
Стадия 4.
Посленерестовое состояние. Большинство
фолликул опустошается. Остаются только не выметанные половые клетки. В
дальнейшем оставшиеся гаметы самок и самцов
резорбируются. В соединительной ткани
накапливается гликоген.
Отечественными исследователями также были разработаны критерии
оценки состояния гонад мидий. Так, цикл
гаметогенеза половозрелой части мидий
M. edulis из поселений в губе
Чупа Белого моря Максимович (1985)
принимает за половой цикл. В основу его классификации положена схема
гаметогенеза мидий, предложенная
Чипперфилдом (Chipperfield, 1953) и Любе (Lubet,1959; Lubet
et al., 1978).
В переработке Максимовича эта шкала имеет следующий вид:
Стадия 0.
Посленерестовое состояние. Гонада
заполнена главным образом соединительной тканью.
Ацинусы часто не выявляются. Встречаются
группы гониев и немногочисленные не
выметанные гаметы. У самок часто отмечается резорбция половых
клеток.
Стадия 1.
Медленный гаметогенез. Происходит формирование
ацинусов. Наблюдается пролиферация
гониев и их дальнейшее развитие: у самок -
до ооцитов в начале
трофоплазматического роста, у самцов - до
сперматозоидов.
Стадия 2.
Активный гаметогенез. Ацинусы занимают
более половины площади среза через гонаду и заполнены половыми
клетками на разных стадиях развития. Встречаются зрелые единичные
гаметы.
Стадия 3.
Созревание и нерест мидий. Эта стадия включает 4-ю стадию состояния
гонад по Чипперфилду (Chipperfield, 1953). На этой стадии большинство фолликул опустошается.
Стадия 3А1. Ацинусы занимают почти всю площадь
среза через гонаду; в них преобладают сформированные гаметы. По
периферии ацинусов в гонадах самцов идут
активные процессы дифференциации и пролиферации половых клеток, но не
менее 2/3 просвета ацинусов заполнено
сформировавшимися гаметами. У самцов хвосты сперматозоидов
ориентированы к центру ацинусов. У самок
ооциты принимают полигональную форму, достигая размеров 70-80 мкм. В
ацинусах соединительная ткань почти
отсутствует.
Стадия 3А2. Преднерестовое состояние. Форма ооцитов становится округлой, ооциты
теряют связь с базальной мембраной. У самцов пристеночный слой
уменьшается в размерах, а просветы
ацинусов полностью заполняются
сперматозоидами.
Стадия 3В.
Наблюдается частичный или полный
вымет гамет.
Стадия 3С.
Восстановление гонады между двумя последовательными
выметами.
Стадия 3D.
Полный
вымет гамет.
Яковлев (1986) на основании просмотра гонад тихоокеанской мидии
M. trossulus из зал. Петра Великого
Японского моря выделил пять стадий полового цикла:
Преднерестовая стадия и вымет.
Ацинусы имеют максимальные размеры и
заполнены большим количеством зрелых половых клеток. Соединительная
ткань в ацинусах развита слабо. У самок в
ацинусах преобладают ооциты размером 35
мкм. Во время нереста в гонадах самок
ацинусы спадаются, уменьшается количество
зрелых яйцеклеток. У самцов в
ацинусах появляются просветы.
Соединительная ткань развита слабо. Следов резорбции не наблюдается.
Пол особей хорошо различим.
Посленерестовая стадия.
Зрелые гаметы встречаются редко.
Ацинусы спавшиеся и сжатые. Половых клеток новой
генерации не наблюдается. У самок в просветах
ацинусов отмечаются отдельные ооциты, подвергающиеся резорбции, у самцов зрелые сперматозоиды почти отсутствуют.
Стадия редукции.
Гонады развиты слабо. Отмечается незначительное количество половых
клеток на ранней стадии развития. Определение пола затруднено.
Стадия роста и созревания.
Объем гонад увеличивается. У самок отмечается рост мелких ооцитов.
Внутри ацинусов много клеток
соединительной ткани. Возможна резорбция крупных ооцитов. Ооциты,
имеющие диаметр 32-53 мкм, теряют связь с базальной мембраной. К
началу вымета зрелые ооциты в среднем достигают диаметра 60 мкм. В начале стадии в небольших
редуцированных ацинусах самцов начинаются
активные процессы сперматогенеза и
спермиогенеза. К концу стадии основным
клеточным составом гонады становятся
сперматиды и спермии. Соединительной ткани
между ацинусами мало. Иногда в центре
ацинусов наблюдаются пустоты, в которые
направлены хвосты спермиев. Перед нерестом все пространство
ацинусов заполняется спермиями.
Садыхова
и Остроумова (1988) для
M. galloprovincialis
из северо-восточной части Черного моря выделили 6 стадий гаметогенеза:
нерест;
посленерестовая резорбция; период покоя;
новый период гаметогенеза; нерест;
посленерестовое состояние при интенсивном
раннем оогенезе.
Кауфман (1977) для
M. edulis Белого моря отмечал
следующие этапы гаметогенеза:
Созревание.
Гонады заполнены зрелыми половыми клетками. Однако, в яичниках
имеется достаточное количество молодых ооцитов.
Нерест.
Ооциты созревают и пополняют фонд яйцеклеток. Максимального развития
гонады достигают в летнее время. При этом
ацинусы предельно увеличиваются и
вытесняют паренхиму гонад. Гонадный индекс
наиболее высок. У самцов толщина слоя с растущими клетками резко
снижается, что указывает на степень активности сперматогенеза. Нерест
начинается во второй половине июня и длится по август включительно. Часть мидий в состоянии нерестовать дважды, и это дает
возможность наблюдать два пика нереста - один в июне, а второй, более
слабый, - в августе. При нересте первыми начинают
вымет самки.
Посленерестовая перестройка.
Размеры гонад сильно уменьшаются. Не выметанные половые клетки
подвергаются резорбции. В октябре
оогонии вступают в стадию
премейоза и переходят
к раннему
превителлогенезу. К зиме ооциты достигают
стадии вителлогенеза, но еще тесно сидят
стебельками на базальной мембране. В семенниках в октябре-ноябре
пристеночный слой клеток еще достаточно толст и составляет 60 %
диаметра ацинуса. Этот слой состоит,
главным образом, из усиленно размножающихся
сперматогоний и сперматоцитов 1-го
порядка. Зимой гаметогенетические процессы
почти затухают. Оогонии представлены
небольшими округлыми клетками диаметром около 5 мкм и очень похожи на
сперматоциты. Ооциты стадии
превителлогенеза имеют удлиненную
полигональную форму и сужеными концами сидят на базальной мембране.
Цитоплазма на этой стадии имеет волокнистую структуру и отличается
заметной базофилией. Созревшие ооциты отрываются от стенок ацинусов и
попадают в их полость, где находятся до
вымета. Яйца имеют неправильно-овальную
форму. Диаметр зрелой яйцеклетки составляет 60 мкм.
Во время сперматогенеза сперматогонии,
лежащие по периферии, имеют крупные пузыревидные ядра с ядрышком и
хромосомами. Ядро окружено ободком цитоплазмы. Диаметр
сперматогоний составляет 6-6,5 мкм,
сперматоцитов - 3-3,5 мкм, а сперматид -
1,8 мкм.
На основании результатов собственных исследований репродуктивный цикл
M. trossulus прибрежных вод
восточной Камчатки и Командорских островов мы разделили на три этапа:
созревание, опустошение и
посленерестовая перестройка (табл. 3).
Таблица 3.
Этапы гонадного цикла и стадии состояния
гонад тихоокеанской мидии
M. trossulus прибрежных вод
восточной Камчатки и Командорских островов
|
Этапы гонадного
цикла
|
Стадии
состояния
гонад |
Самки
|
Самцы
|
|
|
Созревание |
+2 |
Ооциты на стадии малого роста, примыкают к стенкам
ацинусов. |
Ацинусы
заполнены
сперматогенным слоем. Сперматозоиды
единичные. |
|
|
|
+3 |
Ооциты на разных стадиях
вителлогенеза. Отдельные клетки
отделяются от стенок ацинусов. |
Пристеночный слой занимает половину просвета
ацинуса, остальная его часть
заполнена сперматозоидами. |
|
|
|
+4 |
Ооциты на завершающем этапе
вителлогенеза, примерно половина их
отделена от стенки ацинуса. |
Пристеночный слой занимает примерно 1/4 часть площади
ацинуса, остальная его часть
заполнена сперматозоидами. |
|
|
Опустошение |
5 |
Практически все половые клетки находятся в просвете
ацинуса, созревающих клеток почти
нет. |
||
|
|
-4 |
Ацинусы
частично опустошены. |
||
|
|
-3 |
Ацинусы
опустошены примерно
наполовину. |
||
|
|
-2 |
В ацинусах сохраняются лишь
остаточные не выметанные
гаметы. |
||
|
Посленерестовая
перестройка |
-1
|
Не выметанные половые клетки
резорбируются появляющимися в гонаде
амебоцитами. Ацинусы зарастают
соединительной тканью. |
||
|
|
0 |
Гонады редуцированы, определение пола затруднено. |
||
|
|
+1
|
Ацинусы заполнены первичными половыми
клетками. |
||
Созревание включает от +2 до +4 стадии состояния гонад самок и
самцов. У мидий опустошение характеризуется
порционным
выметом зрелых гамет и включает от -4 до -2 стадии. Составной частью этапа опустошения
является нерест - массовый вымет зрелых
яйцеклеток и сперматозоидов (5 стадия), приводящий при благоприятных
условиях к оплодотворению и развитию пелагической личинки.
Посленерестовая перестройка связана с
процессами редукции (от -1 до 0 стадии состояния гонад) и активизации
гаметогенеза (+1 стадия).
Сезонный репродуктивный цикл тихоокеанской мидии
M. trossulus шельфа юго-восточной
Камчатки можно представить следующим образом:
Зима.
Продолжается созревание половых клеток, начавшееся осенью. Иногда
наблюдается резорбция зрелых половых клеток, и гонада возвращается к
этапу перестройки.
Весна.
С середины апреля в гонадах самок и самцов активизируется развитие
половых клеток. У самок в
ацинусах пристеночные ооциты находятся на стадии большого роста и имеют хорошо выраженное
ядро и ядрышко. У самцов отмечаются активные процессы сперматогенеза.
Уже через месяц в период уменьшения солености и повышения температуры
воды, с продолжающимся процессом созревания половых клеток, начинается
вымет
гамет. Гонады содержат зрелые половые клетки: ооциты и спермии выходят
в просвет
ацинусов. Однако,
нереста не происходит, что, по-видимому, обусловлено еще достаточно
низкой температурой воды и значительным уменьшением солености в связи
с таянием снежного покрова.
Структура гонадного цикла тихоокеанской
мидии M. trossulus
прикамчатских вод: 1 - созревание, 2 -
нерест, 3 - опустошение, 4 -
посленерестовая перестройка.
Лето.
В первой половине лета у мидий созревание половых клеток продолжается.
В этот период происходит и параллельный порционный вымет зрелых гамет. Процессы созревания
половых клеток заканчиваются: у самок ооциты соединены со стенкой
ацинусов тонкой ножкой, у самцов -
пристеночный слой сильно сужается. С середины июля до середины августа происходит массовый
вымет половых клеток, т. е. нерест. В
августе большая часть ацинусов опустошена,
имеются лишь остатки не выметанных гамет. В тоже время сохраняются
особи с гонадами на последней стадии зрелости. Продолжающееся у
отдельных особей дозревание половых клеток заканчивается в
августе-сентябре.
Осень.
Большинство особей находится на этапе
посленерестовой перестройки.
Ацинусы уменьшаются в размерах и зарастают
соединительной тканью, в которой появляется много дополнительных
включений. Остатки гамет резорбируются.
Созревание гамет начинается в сентябре, когда закладываются первичные
половые клетки. В ноябре у отдельных особей в гонадах отмечаются
зрелые гаметы.
Этапы, составляющие репродуктивный цикл тихоокеанской мидии из
поселений в Авачинской губе (юго-восточная Камчатка), сильно
перекрывают друг друга (рис.). Созревание происходит с середины осени
и длится до середины лета; перестройка - с середины лета до конца
осени; опустошение - с конца весны до начала лета и с начала осени до
ее конца; нерест происходит с середины лета до начала осени.
Обсуждение
Известно, что важным этапом в понимании функционирования сообществ
мидий является определение состояния их гонад на протяжении
репродуктивного цикла. Предложенные ранее схемы описания гонад мидий
(Кауфман, 1977; Максимович, 1985;
Садыхова, Остроумова, 1988; Яковлев, 1986;
Chipperfield, 1953;
Dix, Ferguson,
1984; Lubet, 1959;
Lubet et
al., 1978;
Seed, 1969, 1976) на протяжении
гаметогенетического цикла относятся не
только к разным видам, но отличаются структурой и широтой описания.
Сид (Seed, 1973, 1976) и
Чипперфилд (Chipperfield, 1953) для самок и для самцов M. edulis
достаточно полно описывают их состояние в течение годового
репродуктивного цикла, учитывая динамику развития.
Дикс и
Фргусон (1984) для
M. edulis
planulatus, модифицируя систему Сида, в основном опирались только изменение
цветовой гаммы гонад. Они не учитывали динамику процессов,
происходящих непосредственно в половых железах мидий. Максимович
(1985), кроме достаточно хорошо описанных ранее авторами (Seed, 1973, 1976; Chipperfield, 1953)
начальных стадий роста гамет, подробно рассматривает этапы развития
гонад M. edulis при их созревании и
нересте. Несколько иной подход к описанию полового цикла
M. trossulus из залива Петра
Великого Японского моря был отмечен у Яковлева (1986) и у Кауфмана
(Кауфман, 1977). Приведенные ранее схемы состояния гонад мидий на
протяжении их гаметогенетического цикла
авторы рассматривали с ранних этапов развития. Яковлев для
M. trossulus выдел пять стадий
репродуктивного цикла, начиная с преднерестового состояния гонад и
вымета гамет, а Кауфман описание состояния
гонад для M. edulis начинает с этапа созревания.
Для M. galloprovincialis из
северо-восточной части Черного моря
Садыхова и Остроумова (1988) выделили
шесть стадий гаметогенеза мидий, также начиная с этапа нереста.
Предложенная нами схема репродуктивного цикла
M. trossulus Тихоокеанских вод
имеет свои положительные и отрицательные стороны. Удобство данной
схемы заключается в том, что были разделены этапы созревания,
опустошения и посленерестовой перестройки.
Если при массовом нересте и частичном опустошении гонад в
посленерестовый период происходит
выделение зрелых гамет в окружающую среду, где происходит их
оплодотворение и развитие пелагической личинки то, по-видимому,
целесообразно было объединить нерест и частичное опустошение
ацинусов в один этап. Возможно, в системе
определения состояния гонад мидий следовало
также отразить цветовую гамму половых желез и степень их
плотости на протяжении репродуктивного
цикла.
Приведенные авторами схемы гаметогенеза имеют различную структуру и
относятся к видам мидий из разных областей ареалов. Возможно,
правильнее было бы начинать рассмотрение данного вопроса с ранних
стадий созревания половых желез. Сложность
приведения схем гаметогенеза мидий
к общему виду заключается в том, что каждый автор в силу своих
индивидуальных особенностей по-своему может отражать состояние половых
желез моллюсков. Поскольку общепринятой шкалы для определения
состояния гонад мидий на протяжении их
гаметогенетического цикла нет, любой
исследователь вправе пользоваться схемой наиболее предпочитаемой и
удобной для него.
Выводы
Приведенный краткий обзор схем для определения состояния гонад мидий
на протяжении их репродуктивого цикла
может служить справочным материалом. Любой исследователь вправе
пользоваться схемой наиболее предпочитаемой и удобной для него.
ЛИТЕРАТУРА
Кауфман З.С. Особенности половых циклов беломорских беспозвоночных.
Л.: Наука. 1977. C.81-90.
Максимович Н.В. Репродуктивный цикл
Mytilus edulis (L.) в губе
Чупа //
Исслед. мидии Белого моря: Проект Белое
море. Л.: ЗИН АН СССР. 1985. C.22-35.
Садыхова
И.А., Остроумова Т.В. Особенности гаметогенеза мидии северо-восточной
части Черного моря //
Симп. по онтогенезу мор.
беспозв.: Тез.
докл. 3-й
Всесоюзн.
конф. по мор. биол. Севастополь, 18-20
окт. 1988 г. Владивосток. 1988. С. 62-64.
Яковлев Ю.М. Репродуктивный цикл съедобной мидии в заливе Петра
Великого Японского моря // Биол. моря. 1986. N. 4.
C.47-52.
Chipperfield
P. N.J. Observation on the breeding and
settelment of
Mytilus edulis (L) in British waters //
J. Mar. Biol. Assoc. U. K. 1953.
V.32. N.2.
P.447-476.
Dix T.G, Ferguson A. Cycle of
reproduction and condition in Tasmanian blue mussels,
Mytilus
edulis
planulatus
// Aust. J. Mar.
Freshw.
Res. 1984.
N.35. P.307-313.
Lubet
P. Rechercher
sur le cycle
sexuel et
l'emission des gametes
ches
Mytilides et les
Pectinides (Mollusques
Bivalves) // Rev. Trav. Inst.
Pech. Mar. 1959.
V.13. N.3.
P.389-547.
Lubet
P., Mannevy M.A. et Mathieu M.
Analyse
experimentale, en cultures
d’organes, de
l’action du
ddt sur la
gametogenese de la
moule (Mytilus edulis L.), (Mollusque
Lamellibranche) // Bull. Soc.
Zool. 1978.
T.103. N.3.
P.283-288.
Seed R. The ecology
of Mytilus edulis on exposed
rosky shores. 1.
Breeding and
settlement // Oecologia.
1969. V.3.
N.3/4. P.277-316.
Seed R. Reproduction in
Mytilus (Mollusca, Bivalvia) in European
waters // Publ. Stat. Zool. Napoli.
1973. V.39.
P.317-334.
Seed R. 2. Ecology // Marine mussels, their ecology and physiology.